Родился 8 ноября 1960 года, в городе Серпухов, Московской области, в семье военного инженера и врача.
Народный артист России (05.06.2003).
После окончания общеобразовательной и музыкальной школ (1977) поступил в Московское театральное училище им. Щепкина, на курс Н.Н. Афонина. Со своими однокурсниками создавал номера, поставил спектакль, капустники.
Дебют в кино состоялся в 1980 году в картине Сурена Шахбазяна «Жду и надеюсь». Затем последовали фильмы «Родня» Никиты Михалкова и «Полёты во сне и наяву» Романа Балаяна, где Олег Меньшиков обратил на себя внимание даже в эпизодических ролях.
В 1981 году, после окончания театрального училища, поступил в Малый театр.
Учась на последнем курсе Театрального училища был приглашён Михаилом Козаковым на роль Костика в картине «Покровские ворота». На экран этот фильм вышел в 1982 году и именно эта роль принесла актёру популярность и любовь зрителей.
После роли Костика последовал ряд разноплановых ролей, в том числе в фильмах «Капитан Фракасс» (1984), «Володя большой, Володя маленький» (1985), «Мой любимый клоун» (1986), «Моонзунд» (1987). Роль в последнем принесла актёру Серебряную медаль им. А.П. Довженко.
Через год работы в Малом театре, не принесшей ярких ролей, Олег Меньшиков, отбывал воинскую обязанность, играя в Центральном театре Советской Армии. Одна из самых ярких ролей сыгранных им в этом театре это роль Ганечки в спектакле по роману Федора Михайловича Достоевского «Идиот».
В 1985-89 годах - актер Московского драматического театра им. Ермоловой, где наиболее заметными ролями стали роли в спектаклях «Спортивные сцены 81 года» и «Второй год свободы», (реж. Валерий Фокин).
За роль римского императора Калигулы в одноимённом легендарном спектакле Петра Фоменко, поставленном в 1990 году, получил премию и диплом Фестиваля «Московские сезоны».
В 1991 году сыграл роль Сергея Есенина в спектакле «Когда она танцевала» Лондонского театра «Глобус», с Ванессой Редгрейв в роли Айседоры Дункан. В 1992 году был удостоен за эту роль премии имени Лоуренса Оливье Британской Академии искусств. Затем там же актёр участвовал в спектакле по Н.В. Гоголю «Игроки» в роли Ихарева.
Следующей театральной ролью, также имевшей большой успех, стала роль великого русского танцовщика Вацлава Нижинского в спектакле «Нижинский» (1993 год, антреприза «Богис»), где он также выступил и в качестве режиссёра. А годом позже он снова играл Есенина в спектакле «Когда она танцевала», но уже в постановке парижского Комеди Франсез на Елисейских полях.
Продолжая сниматься в кино, сыграв главную роль в фильме Александра Хвана «Дюба-дюба» (1992), Олег Меньшиков в 1994 году снялся в фильме Никиты Михалкова «Утомлённые солнцем». Роль в фильме-лауреате американской премии «Оскар» (1994) стала одной из самый ярких в творческой биографии актёра и принесла ему несколько премий.
Следующая роль в фильме режиссера Сергея Бодрова-старшего «Кавказский пленник» (1996) была также отмечена наградами.
В 1998 году вновь снялся у Никиты Михалкова в фильме «Сибирский цирюльник», за работу в котором удостоился Государственной премии России.
В 1995 году организовал антрепризу «Театральное товарищество 814», где в качестве постановщика и актёра создал спектакли «Горе от ума» (1995), «Кухня» (2000), «Игроки» (2001) и сыграл главную роль в постановке Кирилла Серебренникова «Демон» (2003).
В 2001 году учредил премию для российских театральных критиков - «Лучший критик сезона» им. А. Кугеля, в жюри которой входят актёры и режиссёры Москвы, Петербурга, Воронежа.
Входит в постоянный состав независимого жюри премии в области литературы и искусства «Триумф».
В Голливуде Меньшикова прозвали "русский, который не приезжает" за то, что он отказывается от неоднократно поступающих предложений сняться на "фабрике грёз".
С апреля 2012 года - художественный руководитель Московского драматического театра имени Ермоловой.
призы и награды
Кино:
За роль в фильме "Брызги шампанского (1988) - Серебряная медаль имени А.П. Довженко;
За роль в фильме «Утомлённые солнцем» (1994) - Государственная премия России в области киноискусства; "Зелёное яблоко - Золотой листок" - профессиональная премия за лучшую мужскую роль; Приз Кинопрессы - лучшему актеру года;
За роль в фильме «Кавказский пленник» (1996) - Государственная премия России в области киноискусства; Гран-при фестиваля «Кинотавр» за лучшую мужскую роль; Профессиональная кинематографическая премия "Ника" за лучшую мужскую роль; Приз за лучшую мужскую роль на международном кинофестивале "Балтийская жемчужина" (1997); Российская независимая премия "Триумф" - за выдающийся вклад в отечественную культуру (1996); Приз "Золотой Овен" по итогам года - "Универсальному актёру - лидеру кинематографического поколения" (1996).
За роль в фильме «Сибирский цирюльник» (1999) - Государственная премия России в области киноискусства.
Театр:
За роль в спектакле «Калигула» (1990) - премия и диплом Фестиваля «Московские сезоны»;
За роль в спектакле «Когда она танцевала» (1991) - Премия Британской Академии Театральных Искусств имени Лоуренса Оливье за 1992 год.
В 2004 году получил одну из главных французских наград в области искусства - правительственный орден "Академические пальмы".
Награждён орденом Почёта (2010)
роли в кино
2012 Легенда №17 :: Анатолий Тарасов :: главная роль
2011 Утомленные солнцем 2: Цитадель :: Дмитрий Андреевич Арсентьев
2010 Утомленные солнцем 2: Предстояние :: Дмитрий Андреевич Арсентьев
2010 О чём говорят мужчины :: Олег Меньшиков
2009 Город Зеро 2 (не был завершен)
2005 Статский советник :: Эраст Петрович Фандорин :: главная роль
2005 Игроки (фильм-спектакль) :: Утешительный :: главная роль
2005 Золотой телёнок :: Остап Бендер :: главная роль
2005 Доктор Живаго :: Юрий Андреевич Живаго :: главная роль
2003 Главный подозреваемый 6: Последний свидетель | Prime Suspect 6: The Last Witness (Великобритания) :: Милан Лукич
2000 Горе от ума (фильм-спектакль) :: Александр Андреевич Чацкий
1999 Мама :: Лёнчик
1999 Восток-Запад | Est - Ouest (Франция, Украина, Россия, Испания, Болгария) :: Алексей Головин :: главная роль
1998 Сибирский цирюльникъ | Le barbier de Sibérie / Lazebník sibiřský :: Андрей Толстой/Эндрю Маккрекен :: главная роль
1996 Кавказский пленник (Россия, Казахстан) :: Саня (Слай) :: главная роль
1994 Утомленные солнцем :: Дмитрий Андреевич Арсентьев :: главная роль
1992 Дюба-дюба :: Андрей Плетнев :: главная роль
1990 Яма :: Василий Васильевич Лихонин
1989 Лестница :: Владимир Пирошников :: главная роль
1989 Жизнь по лимиту :: Алексей Рудаков :: главная роль
1988 Эти... три верные карты... :: молодой человек у входа в игровую комнату
1988 Брызги шампанского :: Сергей
1987 Моонзунд :: Сергей Николаевич Артеньев :: главная роль
1987 Говори... (фильм-спектакль) :: Саша Трубицын
1986 По главной улице с оркестром :: Ф.С.Корольков
1986 Мой любимый клоун :: Сергей Дементьевич Синицын :: главная роль
1985 Володя большой, Володя маленький :: Владимир Михалыч Салимович
1984-1986 Михайло Ломоносов :: Дмитрий Виноградов
1984 Полоса препятствий :: Владимир Межиров :: главная роль
1984 Капитан Фракасс :: Барон Де Сигоньяк :: главная роль
1983 Поцелуй :: поручик Мерзляков
1982 Полёты во сне и наяву :: Сергей Синицын
1982 Покровские ворота :: Константин Ромин :: главная роль
1981 Родня :: Кирилл
1980 Жду и надеюсь :: Шурка Доминиани (Домок) :: главная роль
1980 День рождения Терезы (фильм-спектакль) :: Хосе
озвучивание
2011 Я боюсь, что меня разлюбят. Андрей Миронов (документальный) :: читает текст
1988 Дорогая Елена Сергеевна! :: Володя
роль Андрея Тихомирнова
1987 Гардемарины, вперед! :: Александр Белов
роль Сергея Жигунова
1986 Легенда о Сальери (анимационный) :: Моцарт
1985 Поезд вне расписания :: Влад
роль Игоря Шавлака
участие в фильмах
2010 Олег Меньшиков. В тени своей славы (документальный)
2010 Николай Рыбников. Парень с Заречной улицы (документальный)
2010 Никита Михалков. Сами с усами (документальный)
2009 Человек в кадре (документальный)
2009 Синее море...белый пароход...Валерия Гаврилина (документальный)
2009 Неизвестная версия | Невідома версія (Украина, документальный)
2009 Виктор Павлов. Судьба меня хранить устала (документальный)
2008 Михаил Козаков. От ненависти до любви (документальный)
2008 Леонид Броневой. Под колпаком у Мюллера (документальный)
2008 Владимир Зельдин. Влюблённый Дон Кихот (документальный)
2005 Олег Меньшиков. Между Востоком и Западом (документальный)
2005 Инна Ульянова. Инезилья (документальный)
Режиссер
2005 Игроки (фильм-спектакль)
2000 Горе от ума (фильм-спектакль)